A freguesia de Santiago foi oficialmente criada a 8 de Abril de 1536, reconhecendo o poder régio o crescimento de Sesimbra e sobretudo a opção definitiva pelo mar. No documento de criação da nova dizia-se que “D. Jorge, filho de El-Rei D. João II, mestre de Sant’Iago e de Aviz, Duque de Coimbra, Juiz executor, lavrou sentença que na igreja nova da Ribeira (Sesimbra), se faça campanário e pia de Baptismo e outras insígnias que à igreja paroquial pertencem e se dividisse entre as duas igrejas do Castelo e da Ribeira todas as rendas e proventos, f**ando na igreja do castelo um beneficiando com os encargos de dizer missa e ministrar todos os sacramentos aos moradores do castelo. Desde a criação da nova freguesia a tendência é precisamente contrária e as novas necessidades de uma população crescente que necessitava de outros espaços e de uma actividade mais rentável. Sesimbra desceu então do castelo até à beira-mar e construiu casas permanentes, lançaram-se ao mar os homens. O peixe de Sesimbra ganhou fama tal que Duarte Nunes de Leão afirmou que a sua sardinha e a de Setúbal eram as mais saborosas de toda a Europa. José Custódio Vieira da Silva descreveu poeticamente este processo de transformação em Sesimbra “Há quatrocentos e cinquenta e seis anos Sesimbra cumpria o seu destino: descia à Ribeira, acariciava entre as mãos a areia suave da sua praia, olhava com firmeza o seu mar, fazia um pacto com ele. Daí em diante, só nas ondas pensaria: delas receberia o seu sustento, o seu peixe de prata, desde que nunca mais pensasse na terra, nos campos que as muralhas do castelo já não deixavam ver…”
Em 8 de Abril de 1536 Dom Mendo Afonso, prior-mor do Convento da Ordem militar de Santiago de Palmela executou a Bula Apostólica de 1536, extinguiu a Igreja de Santa Maria do Castelo do seu papel de Igreja Matriz dando essa função à nova Igreja de Santiago “ na povoação debaixo na Ribeira”. A Igreja foi mandada em 1534 construir por D. Jaime de Lencastre, neto de D. João II, bispo de Ceuta. O seu interior é de três naves de cinco tramos com arcos de volta perfeita e colunas capiteladas. As colunas do corpo do templo estão pintadas em estilo tardo-renascença.
